Το Μουσείο αναπτύσσεται στην ανατολική μεγάλη πλευρά του κτιρίου, σε έξι αίθουσες, όπου εκτίθενται ευρήματα που χρονολογούνται από τα νεολιθικά έως και τα ύστερα γεωμετρικά χρόνια. Τα ευρήματα προέρχονται κυρίως από την πόλη του Αιγίου και τις άλλες αρχαίες πόλεις της Αιγιάλειας (Αίγειρα, Κερύνεια, Ρύπες κ.ά), αλλά και από μικρότερους αταύτιστους αρχαίους οικισμούς της περιοχής.

Το μαρμάρινο άγαλμα της μικρής Ηρακλειώτισσας από το Αίγιο, ρωμαϊκό αντίγραφο πρωτότυπου έργου του 320-310 π.Χ., εκτίθεται στο αίθριο μαζί με αρχιτεκτονικά μέλη κτιρίων, έναν ταφικό πίθο και επιγραφές.

Αίθουσα Ι: Εκτίθενται ευρήματα της μέσης και νεότερης νεολιθικής (προθήκες 1-3) (6η-4η χιλιετία π.Χ.) και της Πρωτοελλαδικής περιόδου (προθήκη 4) (3η χιλιετία π.Χ.), από τον οικισμό του Κράθιου. Περιλαμβάνουν αγγεία, πήλινα ειδώλια, υφαντικά βάρη και λίθινα εργαλεία.

Αίθουσα ΙΙ: Ακολουθούν τα ευρήματα της μεσοελλαδικής (προθήκη 5) (α΄μισό 2ης χιλιετίας) και της υστεροελλαδικής ή μυκηναϊκής περιόδου (1550-1060/40 π.Χ.) (προθήκες 6-8). Τα μεσοελλαδικά ευρήματα προέρχονται από τον οικισμό του Αιγίου και το Κράθιο. Τα αντικείμενα της μυκηναϊκής περιόδου έχουν βρεθεί κυρίως κατά την έρευνα του οικισμού και του νεκροταφείου του Αιγίου, αλλά και στην Αιγείρα, Τραπεζά και Αχλαδιά.

Αίθουσα ΙΙΙ: Η αίθουσα αυτή περιλαμβάνει ευρήματα της πρωτογεωμετρικής και γεωμετρικής περιόδου (τέλος 10 ου - 7ος αι π.Χ.) (προθήκες 9-12). Μία σημαντική ομάδα προέρχεται από το Δερβένι Μαμουσιάς (προθήκη 9), ενώ ιδιαίτερο ενδιαφέρον παρουσιάζει ένα εξαιρετικό σύνολο από ταφικό πίθο στην οδό Πλαστήρα στο Αίγιο, που περιλαμβάνει τέσσερις μεγάλες χάλκινες πόρπες και δύο αιγυπτιακούς σκαραβαίους.

Αίθουσα ΙV: Στην αρχαϊκή (7ος - 6ος αι. π.Χ.), κλασική (5ος - 4ος αι.π.Χ.) και ελληνιστική περίοδο (τέλος 4ου - 1ο αι. π.Χ.) ανήκουν τα ευρήματα της αίθουσας αυτής (προθήκες 13 - 16). Η αρχαϊκή περίοδος αντιπροσωπεύεται στο Αίγιο, τη Μαμουσιά, το Νέο Ερινεό, την Κερύνεια και τον Προβοδό Καμαρών, ενώ λίγα είναι τα ευρήματα της κλασικής περιόδου. Αντίθετα η μεγαλύτερη ανάπτυξη της Αιγιάλειας παρουσιάζεται κατά την ελληνιστική περίοδο, με την ίδρυση της Αχαϊκής συμπολιτείας. Σημαντικά ευρήματα από τάφους της περιόδου αυτής στο Αίγιο και τη Μαμουσιά περιλαμβάνουν αγγεία και κοσμήματα.

Αίθουσα V: Στις προθήκες 17-18 εκτίθενται επίσης ευρήματα της ύστερης ελληνιστικής περιόδου, ενώ στις τελευταίες δύο προθήκες ((19-20) εκτίθενται αντικείμενα της ρωμαϊκής περιόδου (μετά το 146 π.Χ.) που περιλαμβάνουν πήλινα και γυάλινα αγγεία, καθώς και αντικείμενα από χαλκό, ελεφαντοστό και πηλό.

Στην τελευταία αίθουσα του Μουσείου (VI) εκτίθεται το υπερφυσικού μεγέθους άγαλμα Διός ή νέου άνδρα με αιγίδα (Αιγίοχος) του 1ου αι. μ.Χ., το οποίο βρέθηκε τυχαία κατά τη διάρκεια εκσκαφικών εργασιών προς οικοδόμηση στο Αίγιο.