Το Αρχαιολογικό Μουσείο Λευκάδας φιλοξενείται σήμερα στο κτήριο του Πολιτιστικού Κέντρου του Δήμου Λευκάδας. Στις τέσσερις αίθουσες εκτίθενται ευρήματα από την Παλαιολιθική εποχή έως και τους ύστερους ρωμαϊκούς χρόνους. Πολλά από τα ευρήματα προέρχονται από τις πρώτες αρχαιολογικές έρευνες στο νησί στις αρχές του 20ου αιώνα, όταν ο γερμανός αρχαιολόγος W. Dorpfeld πραγματοποίησε επιφανειακές έρευνες σε διάφορες θέσεις, αλλά και εκτεταμένες ανασκαφές που επικεντρώθηκαν στην περιοχή του Στενού, στον όρμο του Βλυχού.



Αρχικά, τα ευρήματα που προήλθαν από τις ανασκαφές φιλοξενήθηκαν σε ένα μικρό κτήριο, δίπλα στο σπίτι του Dorpfeld, στο λόφο της Αγίας Κυριακής. Μετά τους σεισμούς του 1955, τα αντικείμενα μεταφέρθηκαν σε αποθήκη, η οποία ανήκε σε ιδιώτη, και το 1969 στο ισόγειο της Δημοτικής Βιβλιοθήκης του νησιού. Βέβαια, ορισμένα ευρήματα είχαν ήδη μεταφερθεί στο Εθνικό Αρχαιολογικό Μουσείο πριν το Β΄ Παγκόσμιο Πόλεμο. Επρόκειτο για τα χρυσά και αργυρά κοσμήματα από τους πρωτοελλαδικούς τύμβους στο Στενό Νυδριού, αλλά και για όστρακα των νεολιθικών χρόνων από τη Χοιροσπηλιά, τα οποία πλέον εκτίθενται στο Μουσείο της Λευκάδας.



Το 1978 η συλλογή μεταφέρθηκε ξανά και φιλοξενήθηκε, μαζί με ευρήματα και νεώτερων ανασκαφών, σε ισόγειο χώρο πολυκατοικίας, ο οποίος μισθώθηκε γι΄αυτόν το σκοπό. Όμως, τόσο ο μεγάλος αριθμός των ευρημάτων, όσο και η αδυναμία ασφαλούς διατήρησης, συντήρησης και προβολής τους, οδήγησε στη μεταφορά τους στις αποθήκες του Μουσείου Ιωαννίνων, όπου και ήταν τότε η έδρα της υπεύθυνης για τη Λευκάδα Εφορείας Αρχαιοτήτων.



Οριστική λύση στο πρόβλημα δόθηκε το 1995, όταν ο τότε Δήμαρχος του νησιού πρότεινε να παραχωρηθεί στο Υπουργείο Πολιτισμού ένας χώρος, ο οποίος θα μπορούσε να φιλοξενήσει τη συλλογή. Παραχωρήθηκε τελικά, μία πτέρυγα του καινούργιου τότε Πολιτιστικού Κέντρου, και το Αρχαιολογικό Μουσείο Λευκάδας άρχισε να λειτουργεί το 1999.