Εκτός από τα μνημεία που βρίσκονταν μέσα στην περίβολο του ιερού του Διός και εκτείνονταν στους πρόποδες του λόφου, αναπτύσσεται στην κορυφή του η ακρόπολη του οικισμού της Δωδώνης. Η κορυφή του λόφου, ύψους 23 μ. περίπου, περιβάλλεται από ένα ισοδομικό τείχος του 4 αι. π.Χ. Η νότια πλευρά παρουσιάζει σε μεγάλη έκταση επισκευές. Η περίμετρός του, 750 μέτρα περίπου, περιέκλεινε εμβαδόν 3,4 εκτάρια, που, σύμφωνα με την οικιστική πυκνότητα της Αρχαίας Ηπείρου, θα αντιστοιχούσε σε πληθυσμό περίπου 1000 κατοίκων. Ασφαλώς όμως ο πληθυσμός της Δωδώνης ήταν μεγαλύτερος και θα κατοικούσε στη γύρω περιοχή, στις υπώρειες του Τόμαρου και ιδίως της ανατολικής βουνοσειράς, όπως δείχνουν μερικά αρχαία λείψανα κτηρίου, 1 χλμ. ανατολικά του ιερού. Επομένως, το τείχος χρησίμευε πιο πολύ ως καταφύγιο των περιοίκων σε ώρα κινδύνου και ως μόνιμη κατοικία των αρχών, που είχαν την έδρα τους στη Δωδώνη.

Κατά διαστήματα το τείχος ενισχύεται με ορθογώνιους πύργους, ιδίως στη δυτική και βόρεια πλευρά που ήταν πιο βατές. Τρεις πύργοι υπήρχαν και στη νότια πλευρά. Οι δύο προστάτευαν τη νοτιοδυτική μεγάλη πύλη, που επικοινωνούσε απευθείας με το θέατρο και το ιερό, και ο τρίτος τη μικρή πυλίδα στο μέσο του νότιου τείχους.

Στο κατώφλι της νοτιοδυτικής πύλης σώζονται οι ορθογώνιες ορειχάλκινες θήκες, όπου περιστρέφονταν οι ορειχάλκινοι επίσης ολμίσκοι μαζί με τους άξονες της πύλης. Ένας τέτοιος ολμίσκος βρέθηκε επιτόπου και εκτίθεται σήμερα στο Μουσείο Ιωαννίνων.

Η ανατολική πύλη του τείχους, που οδηγούσε προς την πεδιάδα των Ιωαννίνων, διατηρείται σε καλύτερη κατάσταση. Έχει πλάτος 3,50 μ., αλλά το άνοιγμα περιορίζεται με τις δύο παραστάδες της θύρας σε 2,50 μ. Στη βάση των παραστάδων διατηρούνται, δεξιά και αριστερά, δύο ορθογώνιοι τόρμοι για τις μεταλλικές θήκες και τους δύο ολμίσκους που περιστρέφονταν μαζί με τους άξονες της πύλης, όπως στο νοτιοδυτικό πυλώνα του κάστρου. Η πύλη ασφαλιζόταν εσωτερικά με μια ισχυρή δοκό, όπως δείχνει ένα βαθύ ορθογώνιο αυλάκι που εισχωρούσε στο νότιο πύργο. Στην ακρόπολη διακρίνονται μερικά θεμέλια κτηρίων που δεν έχουν ερευνηθεί, όπως και μία υπόγεια δεξαμενή νερού, λαξευμένη στο βράχο, που χρησίμευε για την ύδρευση των κατοίκων σε περίοδο ανάγκης. Η στέγη της δεξαμενής στηριζόταν σε δύο πεσσούς και τα τοιχώματά της καλύπτονταν με υδροστεγές κονίαμα.

Η χρονολόγηση του τείχους στον 4ο αι. π.Χ. προκύπτει από το γεγονός ότι ο κάτω ισοδομικός περίβολος του ιερού, που περιέκλεινε τα λατρευτικά οικοδομήματα, είναι αρχαιότερος του βουλευτηρίου και του θεάτρου που χρονολογούνται στα τέλη του 4ου ή στις αρχές του 3ου αι. π.Χ. Επειδή ο ισοδομικός περίβολος του ιερού δεν μπορεί να νοηθεί χωρίς το τείχος, προκύπτει ότι τούτο είναι σύγχρονο ή αρχαιότερο του περιβόλου και θα ανάγεται επομένως στον 4ο αι. π.Χ., και πιθανότερα στο β΄μισό του αιώνα, λόγω της εξελιγμένης μορφής των πύργων, οι οποίοι στο ισόγειο είναι κενοί και χρησίμευαν για τη διαμονή φρουράς.