Ένα από τα σημαντικότερα οικοδομήματα του ιερού της Δωδώνης με μνημειακή μορφή, το οποίο είχε διοικητικό-πολιτικό χαρακτήρα, ήταν και το Βουλευτήριο του ιερού, όπου συγκεκντρώνονταν οι βουλευτές. Το κτήριο αποτελείται από το κυρίως Βουλευτήριο, με διαστάσεις 43,60 μ. x 32,35 μ και μια σύγχρονη δωρική στοά στην πρόσοψή του, όμοια με τη νότια στοά της σκηνής του Θεάτρου. Κατά την κατασκευή του, χρειάστηκε να μεταφερθεί δυτικότερα η βορειοδυτική πλευρά του εξωτερικού περιβόλου, που περνούσε από τη θέση του Βουλευτηρίου, και να συνδεθεί με το μικρό κτήριο Μ, που ίσως χρησίμευε για κατοικία των ιερέων. Το θέατρο και το Βουλευτήριο είναι σύγχρονες κατασκευές του τέλους του 4ου ή των αρχών του 3ου αιώνα π.Χ.

Μπροστά από την ανατολική πλευρά της στοάς του Βουλευτηρίου βρέθηκαν έξι βάθρα, τρία από τα οποία διατηρούν τους ορθοστάτες τους με ψηφίσματα του Κοινού των Ηπειρωτών. Στα δύο αναγράφεται και το όνομα του καλλιτέχνη, του Αθηνογένη από το Άργος. Στο βορειότερο βάθρο έχουν χαραχτεί δύο ψηφίσματα. Το αρχικό είναι ένα ψήφισμα του Κοινού των Βυλλιόνων, σύμφωνα με το οποίο οι Βυλλίονες έστησαν ένα χάλκινο ανδριάντα προς τιμή του στρατηγού Κρίσωνος Σαβυρτίου, έργο του Αθηνογένη (230-220 π.Χ.).

Η είσοδος στο Βουλευτήριο γινόταν από τις δύο θύρες στην πρόσοψη του κτηρίου, πλάτους 1,63 μ. και ύψους 3,25 μ. Διακρίνονται μέχρι σήμερα στα λίθινα κατώφλια τα ίχνη τριβής από τη μεγάλη κίνηση. Κοντά στις εισόδους βρέθηκαν πολλά χάλκινα εξαρτήματα των θυρωμάτων, που καταστράφηκαν από την πυρπόληση του κτιρίου το 167 π.Χ. Το κυρίως Βουλευτήριο διαιρείται σε δύο μέρη, ένα χαμηλότερο και επίπεδο χώρο και τον ανηφορικό προς Βορρά, όπου ήταν και τα καθίσματα. Η τεράστια στέγη, πλάτους 30,20 μ., στηριζόταν αρχικά σε δύο σειρές από τρεις ιωνικούς κίονες. Μετά την πυρπόληση από τους Αιτωλούς, το Βουλευτήριο ανοικοδομήθηκε. Στη νέα φάση χρησιμοποιήθηκε για τους κίονες της στοάς ο κροκαλοπαγής λίθος από τους πρόποδες του Τόμαρου, αντί του μαλακού αμμόλιθου. Εσωτερικά, στο μέσον του νότιου τοίχου του Βουλευτηρίου, βρέθηκε ο βωμός του Δία Νάιου, της Διώνης και Διός Βουλέως, αφιέρωμα του Χάροπα του πρεσβυτέρου. Στο βωμό τελούνταν οι θυσίες και η ορκωμοσία των βουλευτών. Δυτικότερα, ένα άλλο βάθρο θα χρησίμευε για κάποιο άγαλμα ή για την τοποθέτηση των δύο καλπών κατά την ψηφοφορία.

Εσωτερικά της ανατολικής και δυτικής πλευράς βρέθηκαν δύο λίθινες κλίμακες που οδηγούσαν στο ψηλότερο επίπεδο του θεατρικού χώρου. Άλλες δύο ή τέσσερις κλίμακες θα υπήρχαν βορειότερα που θα οδηγούσαν στην ανώτερη ζώνη του Βουλευτηρίου. Τα εδώλια ήταν πρόχειρα κατασκευασμένα με απελέκητα λιθάρια. Με την αιτωλική εισβολή το κτήριο καταστράφηκε και καταχώθηκε με τα απορρίματα και τα αρχιτεκτονικά συντρίμια του ιερού, ενώ ο μεταξύ του Θεάτρου και του Βουλευτηρίου χώρος ισοπεδώθηκε με επιχώσεις. Μεταξύ της νότιας πλευράς του κτιρίου Μ και του Βουλευτηρίου κατασκευάστηκε ένας τοίχος για να συγκρατεί τις επιχώσεις αυτές, μέσα στις οποίες βρέθηκαν μερικά αρχιτεκτονικά μέλη και τούβλα από κίονες του Βουλευτηρίου. Μετά την δεύτερη πυρπόληση του κτιρίου από τους Ρωμαίους (167 π.Χ.), το Βουλευτήριο φαίνεται ότι επισκευάστηκε πρόχειρα και λειτούργησε πιθανώς ως τα χρόνια του Αυγούστου, όσο διήρκεσε και η νομισματοκοπία του νέου Κοινού των Ηπειρωτών (168/148 ως το τέλος του 1ου π.Χ. αι.).

Στον 4ο αι. μ.Χ. εγκαταστάθηκε κάποιο εργαστήριο, στο οποίο κατασκευαζόταν η πολύτιμη χρωστική ύλη, η πορφύρα, γιατί κατά τις ανασκαφές βρέθηκαν άφθονα όστρεα πορφύρας και ποικίλα μικρά εργαλεία, που μπορεί να έχουν σχέση με την επεξεργασία της. Ο χρόνος της οριστικής εγκατάλειψης δεν είναι γνωστός.