Τα αρχαιολογικά ευρήματα της Αρχαιολογικής Συλλογής Ερεσού άρχισαν να συγκεντρώνονται από την εποχή της Τουρκοκρατίας και φυλάσσονταν μέχρι και τις αρχές της δεκαετίας του 1960 στο υπόγειο της Γεωργικής Σχολής Ερεσού. Τότε μεταφέρθηκαν σε νεοανεγερθέν κτίριο, σε έκταση που παραχωρήθηκε από την εκκλησία, δίπλα από τον αρχαιολογικό χώρο της Βασιλικής του Αγ. Ανδρέα, το οποίο στέγασε την έκθεση των αρχαιοτήτων μέχρι και το 2000 οπότε και λόγοι ασφαλείας επέβαλαν την διακοπή λειτουργίας της.

Από το 2011 η Αρχαιολογική Συλλογή Ερεσού εκτίθεται στο δημοτικό ακίνητο του Παλαιού Δημοτικού Σχολείου Ερεσού, το οποίο για ένα διάστημα είχε λειτουργήσει και ως Λαογραφικό Μουσείο και το οποίο παραχωρήθηκε στο Υπουργείο Πολιτισμού για να στεγάσει την επανέκθεση των αρχαιοτήτων.

Το παραχωρηθέν λιθόκτιστο κτίριο, ο ημιυπαίθριος χώρος και το προαύλιο, σε άμεση γειτνίαση με τον αρχαιολογικό χώρο της Βασιλικής του Αγ. Ανδρέα, καθώς και με το ανακαινισμένο κτίριο του παλαιού Μουσείου αποτελούν μια αρχαιολογική ενότητα πλησιέστατη προς την Ακρόπολη της Αρχαίας Ερεσού αλλά και προς τα διασωθέντα τμήματα του αρχαίου τείχους.