Στη στενή κοιλάδα ανατολικά του Τόμαρου βρίσκεται το ιερό της Δωδώνης, που στην αρχαιότητα αποτελούσε το θρησκευτικό κέντρο της βορειοδυτικής Ελλάδας και συνδεόταν με τη λατρεία του πατέρα των θεών, Δία. Η Δωδώνη ήταν γνωστή για το ξακουστό μαντείο, που σύμφωνα με την παράδοση ήταν το αρχαιότερο στην ελληνική επικράτεια, στοιχείο που επιβεβαιώνεται και από τις αναφορές του στα ομηρικά έπη. Σχετικά με την ίδρυση του ιερού, ο Ηρόδοτος (2.52) αναφέρει το σχετικό μύθο, που του είπαν οι ιερείς, όταν επισκέφθηκε τη Δωδώνη: από τη Θήβα της Αιγύπτου ξεκίνησαν δύο μαύρα περιστέρια (πελειάδες), από τα οποία το ένα πήγε στη Λιβύη, όπου ιδρύθηκε το ιερό του ’μμωνα Δία, και το άλλο ήλθε στη Δωδώνη και κάθισε επάνω σε μία βελανιδιά, το ιερό δένδρο του Δία, και με ανθρώπινη ομιλία υπέδειξε το σημείο όπου έπρεπε να ιδρυθεί το μαντείο του θεού. Από το θρόισμα των φύλλων του δένδρου και από το πέταγμα των πουλιών που φώλιαζαν σε αυτό, οι μάντεις ερμήνευαν τη βούληση του Δία. Οι χρησμοί δίνονταν και με βάση το κελάρυσμα των νερών της ιερής πηγής και από τον ήχο χάλκινων λεβήτων που στέκονταν πάνω σε τρίποδες γύρω από το ιερό δένδρο. Σύμφωνα με τις αρχαίες πηγές, οι ιερείς του μαντείου ήταν αρχικά μόνο άνδρες, αλλά αργότερα έκαναν την εμφάνισή τους και γυναίκες, οι λεγόμενες «Πελειάδες». Χαρακτηριστικό των ιερέων ήταν ότι περπατούσαν ξυπόλυτοι και κοιμούνταν στη γη για να έχουν άμεση επαφή με αυτή.

Οι αρχαιολογικές έρευνες επιβεβαίωσαν την αρχαιότητα του χώρου, καθώς η χρήση της θέσης ανάγεται στην Εποχή του Χαλκού. Η πρώτη λατρεία φαίνεται πως ήταν αυτή της θεάς Γης ή κάποιας γυναικείας θεότητας σχετικής με τη γονιμότητα, ενώ η λατρεία του Δία εισήχθη στη Δωδώνη από τους Σελλούς, κλάδο των Θεσπρωτών, και σύντομα εξελίχθηκε σε κυρίαρχη λατρεία. Ο Δίας είχε την προσωνυμία Νάιος και μαζί του λατρευόταν η Διώνη, σύζυγός του σύμφωνα με την τοπική παράδοση, ενώ σταδιακά προστέθηκε και η λατρεία της κόρης τους Αφροδίτης, και αυτή της Θέμιδας, που λατρευόταν μαζί με τη Διώνη ως «νάιοι θεοί», δηλαδή σύνοικοι και σύνναιοι του Δία.

Στην αρχική του μορφή το ιερό ήταν υπαίθριο και οι διάφορες τελετουργίες πραγματοποιούνταν γύρω από το ιερό δένδρο (ιερή δρυς ή φηγός), όπου κατοικούσε το ζεύγος των θεών. Από τον 8ο αι. π.Χ. έφθαναν στο ιερό και αφιερώματα από τη νότια Ελλάδα, ιδιαίτερα χάλκινοι τρίποδες, αγαλματίδια, κοσμήματα και όπλα, γεγονός που σχετίζεται και με την εγκατάσταση αποίκων από ελληνικές πόλεις στις ηπειρωτικές ακτές. Αντίθετα από ό,τι συνέβαινε στα άλλα ιερά της νότιας Ελλάδας (Δελφοί, Ολυμπία, Δήλος), στη Δωδώνη δε σημειώθηκε μεγάλη οικοδομική δραστηριότητα την εποχή αυτή, κάτι που οφείλεται πιθανόν και στην απομονωμένη θέση, μακριά από την υπόλοιπη Ελλάδα και από πολυσύχναστους εμπορικούς δρόμους. Το ιερό εξακολουθούσε να είναι υπαίθριο και ο ιερός χώρος του δένδρου οριζόταν από ένα είδος περιβόλου που σχημάτιζαν οι χάλκινοι τριποδικοί λέβητες.

Η αρχή της οικοδομικής δραστηριότητας στο ιερό τοποθετείται στις αρχές του 4ου αι. π.Χ., όταν κατασκευάσθηκε ο πρώτος μικρός ναός του Δία και τρεις ιωνικές στοές. Τότε κτίσθηκε και ο περίβολος της ακρόπολης της Δωδώνης, που βρίσκεται βορειότερα, στην κορυφή του λόφου. Η μεγαλύτερη άνθηση του ιερού σημειώθηκε τον 3ο αι. π.Χ., στα χρόνια της βασιλείας του Πύρρου (297-272 π.Χ.), ο οποίος έδωσε στο ιερό μνημειακό χαρακτήρα. Τότε κατασκευάσθηκαν οι υπόλοιποι ναοί και τα πιο εντυπωσιακά οικοδομήματα, όπως το θέατρο, το βουλευτήριο, το πρυτανείο και το στάδιο, όπου τελούνταν τα Νάια, αγώνες προς τιμή του Δία. Ο χώρος καταστράφηκε το 219 π.Χ. από τους Αιτωλούς, αλλά ανοικοδομήθηκε και λειτούργησε μέχρι το 167 π.Χ., οπότε καταστράφηκε από τους Ρωμαίους. Νέες καταστροφές προκλήθηκαν στο ιερό το 88 π.Χ. από το Μιθριδάτη ΣΤ΄ Ευπάτορα, ηγεμόνα της σατραπείας του Πόντου, και τους Θράκες πολεμιστές του. Το ιερό λειτούργησε με άλλο χαρακτήρα κατά τους ρωμαϊκούς χρόνους, ενώ το θέατρό του μετατράπηκε σε αρένα, την οποία επισκέφθηκε ο αυτοκράτορας Αδριανός γύρω στο 132 μ.Χ. Το μαντείο και οι γιορτές προς τιμή του Δία συνέχισαν να προσελκύουν τους πιστούς μέχρι τον 4ο αι. μ.Χ., όταν η αρχαία λατρεία αντικαταστάθηκε από το Χριστιανισμό και στο χώρο του ιερού οικοδομήθηκαν χριστιανικές βασιλικές, ενώ η ιερή βελανιδιά κόπηκε.

Οι πρώτες ανασκαφές στο χώρο έγιναν το 1875 από τον Κ. Καραπάνο, επιβεβαίωσαν τη θέση του ιερού και απέδωσαν πολυάριθμα ευρήματα. Η επόμενη σύντομη ανασκαφική έρευνα πραγματοποιήθηκε από την Αρχαιολογική Εταιρεία μετά το 1913 υπό τη διεύθυνση του Γ. Σωτηριάδη, αλλά διακόπηκε από τα γεγονότα του 1921. Οι έρευνες συνεχίσθηκαν από τον Δ. Ευαγγελίδη στο διάστημα 1929-1932. Οι νεότερες συστηματικές ανασκαφές ξεκίνησαν στη δεκαετία του 1950 υπό τη διεύθυνση των Δ. Ευαγγελίδη και Σ. Δάκαρη και μετά το θάνατο του Ευαγγελίδη το 1959, συνεχίσθηκαν από το Σ. Δάκαρη. Από το 1981 και εξής η έρευνα στο χώρο πραγματοποιείται υπό την αιγίδα της Αρχαιολογικής Εταιρείας με συγχρηματοδότηση του Πανεπιστημίου Ιωαννίνων. Συστηματικές εργασίες στερέωσης και αναστήλωσης του θεάτρου, του σταδίου και των λοιπών μνημείων, βασισμένες σε μελέτη του αρχιτέκτονα Β. Χαρίση, ξεκίνησαν μετά το 1961 με πιστώσεις της Αρχαιολογικής Εταιρείας και του Προγράμματος Δημοσίων Επενδύσεων. Μέχρι το 1975 είχε αναστηλωθεί το μεγαλύτερο μέρος του θεάτρου εκτός από το τρίτο διάζωμα και κάποια άλλα τμήματα και σήμερα το μνημείο χρησιμοποιείται για θεατρικές παραστάσεις.